Располагается музей в старинной части города, по улице Конай би,32. Именно в этой местности, у подножия сопок, на берегу озера Копа начиналось рождение Кокшетау в первой четверти XIX века.
Здание музея является памятником истории и культуры республиканского значения. Стены старинного одноэтажного деревянного дома, утопающего в пышной зелени многолетних деревьев, хранят историю более вековой давности. В конце XIX — начале ХХ века здесь жила семья будущего государственного деятеля советской эпохи В. В. Куйбышева. В годы Великой Отечественной войны в этом доме располагался тыловой госпиталь для раненых солдат советской армии. После войны в 1949 году в нем открыли мемориальный музей В. В. Куйбышева, который в 2000 году был реорганизован в музей истории города Кокшетау.
Фонды музея составляют более 15 тысяч экспонатов. В экспозиции музея в хронологической последовательности отражены основные вехи истории Кокшетау, начиная с момента его основания в 1824 году и по настоящее время.
Центральное место вводной части экспозиции музея занимает красочная диаграмма, изображающая вид Кокчетавской станицы в первой половине XIX века. Здесь посетитель узнает краткие сведения о возникновении Кокшетау, а также географические и демографические данные о современном Кокшетау.
Первый зал музея повествует об исторических деятелях: Абылай хане, хане Кенесары и Канай би, жизнь и деятельность которых была связана с кокшетауской землей еще в XVIII веке. Небольшую часть экспозиции первого зала представляют сведения о жизни известного казахского ученого Шокана Уалиханова.
Во втором зале представлены отдельные предметы из фондов бывшего мемориального музея В. В. Куйбышева. Здесь же находятся образцы документов и фотоматериалы, свидетельствующие об истории Кокшетау в первые годы установления советской власти. Отдельную часть экспозиции занимает фотоколлаж с видами Кокшетау начала ХХ века, основную часть которого занимает изображение старинной деревянной мечети имени Науана Хазрета.